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After having already published a few months ago in the same journal the first 3D nimated images of the buccal appartus of Ixodes ricinus ticks during their meal, Lourdes Mateos-Hernandez and Ladislav Simo (NeuroPaTick group) with their colleagues succeeded this time in unveiling the ultrastructure and the functionning of the cholinergic synapses of the salivary glands of Ixodes ricinus and Ixodes scapularis ticks. The authors identified the relation (illustrated by photos of exceptionnal quality) between the cholinergic neurons and the salivary glands. They then identified and characterized the molecular structure and the function of two cholinergic receptors of these salivary glands. The authors are also interested in the role of this cholinergic pathway during water intake by the tick following periods of dessiccation.This pioneer study opens the way to the development of new targeted methods to fight ticks.

Résumé :

Les stades parasitaires d’une tique – caractérisés par l’absorption active de sang à partir d’un hôte, sont souvent considérés comme ses principales caractéristique biologiques - alors même qu’elle passe la majorité de son cycle de vie dans un état de jeûne non parasitaire. Les tiques sont très sensibles à la dessiccation et leur survie dépend du maintien efficace de l'homéostasie de l'eau. Le rôle osmorégulateur des glandes salivaires des tiques est crucial pendant les stades sur et en dehors de leur hôte. De leur activité dépendent le maintien et la survie des tiques dans l'environnement. Dans notre étude, nous avons étudié les voies cholinergiques de deux principaux vecteurs de spirochètes responsables de la maladie de Lyme, la tique européenne du ricin Ixodes ricinus et la tique à pattes noires d'Amérique du Nord Ixodes scapularis. Pour la première fois, la signalisation établie entre les neurones spécifiques du système nerveux central de la tique (synganglion) et ses glandes salivaires est identifiée. Nous avons décrit la structure moléculaire de deux récepteurs cholinergiques exprimés dans les glandes salivaires de ces tiques et déterminé leur fonctionnalité dans des systèmes d'expression hétérologues. Nous avons ensuite testé in vivo si la perturbation des éléments de la synapse cholinergique de la glande salivaire des tiques a un effet sur l’ingestion d'eau chez les tiques fortement déshydratées. Notre étude, décrit pour la première fois l'innervation cholinergique des glandes salivaires des tiques, suggérant qu’elle joue un rôle dans l'absorption d'eau par les tiques en état de dessiccation. Ce nouveau système que nous avons découvert pourrait conduire au développement de stratégies respectueuses de l'environnement pour contrôler plusieurs espèces de tiques dans le monde.

Abstract :

A tick’s parasitic stage—characterized by active blood uptake from a host—is often recognized as the biological hallmark, however they spend the majority of their life cycle in a non-parasitic fasting state. Ticks are very susceptible to desiccation and, their survival depends on effectively maintaining water homeostasis. Tick salivary glands play crucial osmoregulatory roles during both the on- and off-host stages and their activity directly reflects the biological success of ticks in the environment. In our study, we investigated the cholinergic pathways in two principal vectors of spirochetes causing Lyme disease: the European castor-bean tick Ixodes ricinus, and the North American black-legged tick Ixodes scapularis. For the first time we describe the neural connection between the specific neurons in tick central nervous system (synganglion) and their salivary glands. We molecularly characterized two cholinergic receptors being expressed in tick salivary glands and tested their activities in heterologous expression systems. Then we designed an in vivo experiment to test whether disrupting the elements of cholinergic synapse in tick salivary gland may affect water ingestion in severely dehydrated ticks. Our study is the first report describing cholinergic innervation of tick salivary glands and suggest its role in water absorption by desiccated ticks. This novel system we uncovered may lead to the development of environmentally benign strategies to control multiple tick species around the globe.